La formation Of Montreal voit le jour à Athens, au nord de la Géorgie, où se sont également rencontrés quelques années auparavant R.E.M. et The B52's. Dès 1995, Athens voit fleurir une nouvelle génération de groupes réunis autour du collectif Elephant 6 qui, après la suprématie du grunge, marque le retour du mouvement indépendant américain vers une certaine naïveté héritée des sixties. Neutral Milk Hotel, The Olivia Tremor Control, Apples In Stereo, Elf Power ou Of Montreal font partie de ce mouvement.
En 1997, Kevin Barnes, Derek Almstead, Bryan Poole choisissent alors de se produire sous le nom Of Montreal : ils forment l'ossature primitive du groupe. La même année sort leur premier album Chery Peel, un disque de pop sixties et de chansons d'amour, entièrement composé par Kevin Barnes. Ensemble, ils enregistrent également l'album suivant, The Bedside Drama : A Petite Tragedy (1998). Bryan Poole choisit alors de s'échapper du groupe pour papillonner à nouveau au sein du collectif Elephant 6. C'est le moment que choisit Kevin Barnes pour intégrer de nouveaux éléments à Of Montreal : Jamey Huggins, Dottie Alexander et Andy Gonzales complètent alors le groupe. Les albums suivants sont également composés par Kevin Barnes, qui oriente les nouvelles productions vers des albums conceptuels, à l'image de ce qu'à pu produire David Bowie au cours des années 1970.
L'année 2004 marque un tournant pour le groupe. Avec l'album Satanic Panic in the Attic, Kevin Barnes compose désormais des chansons plus personnelles, intégrant à ses compositions des bribes de sa propre vie et ses rapports avec les personnes qui l'entourent. Plusieurs compositions font notamment allusion à ses rapports avec sa femme Nina. Il allie désormais son amour de la littérature, du théâtre, de la comédie, avec l'expression de ses sentiments. La scène devient aussi un exutoire. C'est le moment que choisissent Derek Almstead et Andy Gonzales pour quitter le groupe, pendant que Bryan Poole le réintègre. La direction musicale évolue. Le groupe intègre des sonorités électroniques à ses compositions.
Les productions suivantes The Sunlandic Twins (2005) et Hissing Fauna, Are You the Destroyer (2007), tous deux très bien reçus par la presse spécialisée, confirment la direction prise et l'ouverture aux sonorités les plus diverses (électronique, funk, disco). Mais c'est sur scène que le groupe prend toute sa dimension. Lorsqu'il est en tournée le groupe modifie systématiquement le choix des morceaux et ses costumes. Le concert est un spectacle complet. On peut croiser sur scène toutes sortes d'animaux et des costumes les plus fous, il n'est pas rare que Kevin Barnes finisse en caleçon, voire nu à la fin de la prestation, les musiciens échangent volontiers leurs instruments. Depuis l'album Hissing Fauna, Are You the Destroyer Kevin Barnes s'est créé un alter ego scénique nommé Georgie Fruit (il y est fait mention pour la première fois dans la chanson « Labyrinthian Pomp »). Ce double permet au chanteur/leader du groupe toutes sortes d'excentricités.
Le 21 octobre 2008 sort l'album Skeletal Lamping sous de multiples formats et accompagnés d'emballages les plus divers : T-Shirts, sacs, posters muraux, lampions en papiers, CD luxueux, vinyles, set de badges (résultats du travail de David Barnes, frère de Kevin, qui travaille sur le visuel du groupe depuis l'origine). Le disque explose les barrières et le groupe choisit de continuer à y explorer le mélange des sons avec une joie non dissimulée. Par la suite, Kevin Barnes travaille sur un projet parallèle et éphémère avec Andrew VanWyngarden de MGMT sous le nom Blikk Fang.
L'album suivant, False Priest paru en 2010, convie la chanteuse soul Janelle Monaé et étend la palette sonore d'un groupe dominé par la personnalité de son leader. Retiré dans son home studio, Kevin Barnes concocte ensuite une symphonie bariolée et torturée répartie sur une heure : Paralytic Stalks dévoilé en février 2012 se révèle une oeuvre dense chargée d'influences psychédéliques, funk ou contemporaines, aussi disparate qu'aboutie. D'un style à l'autre, Kevin Barnes change d'option pour le folk rock et country Lousy With Sylvianbriar (octobre 2013) qui accueille des musiciens de studio et la chanteuse Rebecca Cash sur « Raindrop in My Skull ». Ce changement de direction surprenant n'en est pas moins une réussite.
En mars 2015, avec son treizième album Aureate Gloom, le groupe prend une nouvelle option sur le rock symphonique, qu'il accommode avec des éléments psychédéliques et la hargne de l'esprit indépendant qui anime Of Montreal depuis ses débuts. En fin d'année suit un échantillon de leurs performances scéniques avec l'album en public Snare Lustrous Doomings, long de dix-neuf pistes. Kevin Barnes et sa troupe psychédélique planche ensuite sur son quatorzième album studio, Innocence Reaches (2016), laissant pointer d'inhabituelles réminiscences glam rock.
