Né de parents irlandais à Ardwick, près de Manchester (Angleterre), le 31 octobre 1963, John Maher trouve dans l'exercice de la guitare un exutoire à son énergie adolescente. Membre de plusieurs groupes de lycée comme Sister Ray ou Freaky Party, il rencontre en 1982 le chanteur Stephen Patrick Morrissey avec lequel il forme The Smiths en compagnie de Mike Joyce et Andy Rourke.
Actif de 1982 à 1987, The Smiths va profondément marquer l'histoire du rock britannique, influencer des dizaines de groupes et bouleverser la vie de millions d'adolescents par ses chansons à portée universelle et un style particulier porté par les riffs de Johnny Marr sur les albums The Smiths (1982), Meat Is Murder (1984) et The Queen Is Dead (1986). À la séparation du groupe pour divergences de vues musicales pendant l'enregistrement de Strangeways, Here We Come, le chanteur se reconvertit sans mal en solo tandis que Johnny Marr appointe à droite et à gauche pour The Pretenders, Talking Heads ou Kirsty MacColl.
La rencontre de Matt Johnson, leader au caractère bien trempé du groupe The The, mène le guitariste à une nouvelle collaboration sur l'album Mind Bomb en 1989. Malgré les hauts et les bas, l'association se poursuit sur l'album suivant, Dusk en 1993. Réputé pour son caractère ombrageux, Johnny Marr dilue son talent à la six-cordes dans une multitude de projets éphémères. Plus longue est la collaboration qu'il entame en 1996 avec Bernard Sumner de New Order et Neil Tennant de Pet Shop Boys au sein du trio Electronic. Après un premier album signalé par le hit « Getting Away With It », la carrière du supergroupe electro-rock se poursuit avec Raise The Pressure (1999) et Twisted Tenderness (2000).
À l'orée des années 2000, Johnny Marr se retrouve une nouvelle fois seul. Il constitue en un éclair Johnny Marr + the Healers, dont il est cette fois le meneur - aux côtés de Zak Starkey, Alonza Bevan et Liz Bonney - et dont la seule trace notable, hormis quelques dates anglaises, reste le mitigé Bombslang, album paru en 2003 sur lequel il chante. Puis une décennie s'écoule à jouer les guitaristes de luxe pour Modest Mouse (We Were Dead Before the Ship Even Sank en 2007) et autres apparitions furtives (The Cribs), jusqu'à l'enregistrement de ce qui est son premier album solo, The Messenger, paru en février 2013.
Cet effort notable, salué par la critique, est suivi d'une longue tournée après laquelle le guitariste retourne en studio pour enregistrer un second volet intitulé Playland, sorti en octobre 2014 sous son nouveau label New Voodoo Records, avec pour premier extrait le titre « Easy Money ». Après l'album en public Adrenalin Baby (2015), enregistré à Manchester, Glasgow et à la Brixton Academy de Londres, il poursuit sur sa lancée avec un troisième album solo, Call the Comet, sorti en juin 2018, avec pour extraits « The Tracers » et « Hi Hello ».
