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L'histoire de Tortoise débute en 1990 à Chicago, scène à laquelle le groupe donnera ses lettres de noblesse au fils des ans, avec la rencontre de Doug McCombs (basse) et de John Herndon (percussions, claviers). Le duo se présente à ses débuts comme une « section rythmique à louer » et est baptisé dans un premier temps Simple, puis Mosquito, avant d'opter pour le nom de Tortoise, titre de leur premier véritable album sorti en 1994, sur le label Thrill Jockey.
Un an avant, Tortoise est devenu un quintette avec l'arrivée de Bundy K. Brown et John McEntire (respectivement bassiste et batteur, ils jouent également du clavier et de la guitare) et du percussionniste Dan Bitney. Avec cette base rythmique forte, le rock instrumental de Tortoise emprunte au reggae, au funk et au dub, dans un groove novateur qui attire tous les regards de la communauté rock underground de Chicago.
En 1995, David Pajo, ancien membre de Slint, remplace Brown et Tortoise enregistre rapidement un second album, Millions Now Living Will Never Die. Sorti en 1996, ce disque qui s'ouvre sur le titre « Djed », long de vingt minutes, devient la pierre angulaire d'un post-rock avant-gardiste de très haut vol, qui donne le cap à bien d'autres formations au cours des années suivantes (des Écossais de Mogwai à Godspeed! You Black Emperor et autres artistes du label montréalais Constellation).
Pour l'enregistrement du troisième album TNT (1998), David Pajo, qui entame une carrière solo, est remplacé par le guitariste de jazz Jeff Parker, un proche du groupe depuis ses débuts. Son influence fait plus clairement prendre à Tortoise le chemin d'un jazz-rock, manifestant à la fois son appartenance au rock progressif de Canterbury (Soft Machine, Caravan) comme au jazz de Miles Davis, les guitares étant utilisées comme des cuivres. En outre, en parallèle de Tortoise, Dan Bitney, Jeff Parker et John Herndon fondent le groupe de post-jazz Isotope 217.
Après l'EP In the Fishtank (1999), enregistré avec le groupe de post-punk néerlandais The Ex, Tortoise publie Standards (2001) puis It's All Around You (2004), comme toujours sur le label Thrill Jockey. The Brave And The Bold, sorti chez Overcoat en 2006, est une collaboration de Tortoise avec Bonnie « Prince » Billy (le pseudo du guitariste et compositeur Will Oldham) qui contient dix reprises. La même année sort le coffret-compilation A Lazarus Taxon. En juin 2009 paraît un nouvel album intitulé Beacons Of Ancestorship. Il est suivi de l'EP Why Waste Time? en 2010 et, seulement six ans plus tard, de The Catastrophist.